Le couplage neurovasculaire rétinien est altéré chez les hommes atteints de dysfonction érectile vasculogénique

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 8237 (2023) Citer cet article

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Le but de cette étude était d'étudier les vaisseaux rétiniens chez les patients atteints de dysfonction érectile vasculogénique (DE), à l'aide d'un analyseur dynamique de vaisseaux (DVA). Les patients atteints de dysfonction érectile vasculogénique et les sujets témoins ont été recrutés de manière prospective pour subir une évaluation urologique et ophtalmologique complète, y compris une DVA et une tomographie par cohérence optique structurelle (OCT). Les principaux critères de jugement étaient : (1) dilatation artérielle ; (2) constriction artérielle; (3) l'amplitude de la réaction (la différence entre la dilatation artérielle et la constriction) ; et (4) dilatation veineuse. Trente-cinq patients atteints de dysfonction érectile et 30 témoins masculins ont été inclus dans l'analyse. L'âge moyen ± ET était de 52,0 ± 10,8 ans dans le groupe SU et de 48,1 ± 16,3 ans dans le groupe témoin (p = 0,317). Dans l'analyse dynamique, la dilatation artérielle était plus faible dans le groupe ED (1,88 ± 1,50 %), par rapport au groupe témoin (3,70 ± 1,56 %, p < 0,0001). Ni la constriction artérielle ni la dilatation veineuse ne différaient entre les groupes. L'amplitude de la réaction a diminué chez les patients ED (2,40 ± 2,02 %, p = 0,023), par rapport aux témoins (4,25 ± 2,20 %). Dans l'analyse de corrélation de Pearson, la gravité de la DE était directement corrélée à la fois à l'amplitude de la réaction (R = 0,701, p = 0,004) et à la dilatation artérielle (R = 0,529, p = 0,042). En conclusion, les sujets atteints de DE vasculogénique sont caractérisés par un dysfonctionnement important du couplage neurovasculaire rétinien, qui est inversement corrélé à la sévérité de la DE.

La dysfonction érectile (DE) représente une maladie courante dans laquelle les sujets éprouvent l'incapacité d'obtenir et de maintenir une érection pour une performance sexuelle satisfaisante1. Ce trouble peut se caractériser par un impact sévère sur la qualité de vie des patients et de leurs partenaires1,2.

L'étiologie de la dysfonction érectile a été historiquement subdivisée en trois catégories principales : (1) organique, (2) mixte et (3) psychogène2. Il convient de noter que bien que cette classification ait été largement utilisée pour catégoriser les patients, la dysfonction érectile est un trouble complexe impliquant des facteurs multifactoriels. Ainsi, les termes « primaire organique » ou « primaire psychogène » ont été mis en place pour redéfinir les patients ED selon une classification étiologique binaire1,2. Dans la DE organique primaire, plusieurs facteurs ont été impliqués dans l'évolution de cette maladie, notamment des facteurs vasculaires, neurologiques (c'est-à-dire causés par un déficit de la signalisation nerveuse vers les corps caverneux), iatrogènes (par exemple, secondaires à une chirurgie pelvienne radicale) et endocrinologiques. Parmi celles-ci, la dysfonction érectile vasculogénique est l'étiologie la plus courante car elle représente la plupart des cas de DE2 organique primaire. Dans la dysfonction érectile vasculogénique, une altération du bon fonctionnement du système vasculaire du pénis se produit, cette dernière nécessitant une interaction complexe de plusieurs composants.

L'oxyde nitrique (NO) joue un rôle majeur dans la fonction érectile car cette molécule est libérée des terminaisons des nerfs caverneux dans le corps caverneux et active la guanylate cyclase dans les cellules musculaires lisses caverneuses, ce dernier processus entraînant une relaxation des muscles lisses et une vasodilatation artériolaire3. De plus, le NO est également libéré de l'endothélium vasculaire en réponse à l'activation parasympathique3. Par conséquent, un dysfonctionnement neurovasculaire en relation avec une altération de ce processus lié au NO peut entraîner une altération de la régulation du flux sanguin dans les corps caverneux et finalement contribuer à la pathogenèse de la dysfonction érectile vasculogénique.

Même s'il a été démontré que la maladie des petits vaisseaux caverneux est impliquée dans la pathogenèse de la dysfonction érectile vasculogénique, la microcirculation dans le corps caverneux est encore difficile à explorer in vivo. Étant donné que le système vasculaire caverneux et rétinien présente des ressemblances en termes d'attributs morphologiques et fonctionnels, l'évaluation du système vasculaire rétinien peut donc être bénéfique pour fournir de nouvelles informations pertinentes sur la pathogenèse de la dysfonction érectile vasculogénique.

Notamment, un certain nombre d'études antérieures ont déjà démontré que des modifications vasculaires rétiniennes peuvent affecter les yeux des sujets atteints de DE vasculogénique4,5. Néanmoins, tous ces rapports se sont limités à une analyse morphologique plutôt qu'à une évaluation fonctionnelle. Par conséquent, ces rapports n'ont pas été en mesure de fournir une analyse des processus médiés par le NO des vaisseaux rétiniens qui pourraient être altérés chez les hommes atteints de dysfonction érectile vasculogénique.

Par conséquent, cette étude visait à fournir une évaluation quantitative des caractéristiques fonctionnelles et morphologiques de la microvasculature maculaire chez les sujets touchés par vasculogenic ED, en utilisant l'analyse de l'analyseur de vaisseau dynamique (DVA). Plus important encore, nous avons étudié les associations entre les paramètres vasculaires rétiniens et d'autres caractéristiques cliniques, y compris les facteurs reflétant les caractéristiques et la gravité de la maladie ED.

Dans cette étude observationnelle et cas-témoin, des hommes blancs européens non finlandais avec un diagnostic cliniquement confirmé de dysfonction érectile vasculogène ont été recrutés de manière prospective dans le service d'urologie de l'hôpital IRCCS San Raffaele de Milan, en Italie. L'approbation de cette étude a été obtenue par le comité d'éthique de San Raffaele (NCT02845765 sur clinicaltrials.gov) et un consentement éclairé écrit a été accordé à tous les sujets avant l'inscription. Cette étude a adhéré aux principes de la Déclaration d'Helsinki.

Tous les sujets ED ont subi une évaluation standardisée de la fonction érectile avant l'inscription, qui comprenait : (1) l'achèvement du score IIEF-EF (International Index of Erectile Function-Erectile Function domain), qui est utilisé pour quantifier objectivement la gravité de l'ED (c'est-à-dire que des valeurs inférieures sont associées à une forme plus sévère d'ED)6 ; (2) la collecte des antécédents médicaux afin de calculer le score de l'indice de comorbidité de Charlson (CCI), qui est l'indice de comorbidité le plus étudié utilisé pour mesurer le statut de la maladie comorbide7,8 ; (3) mesure de l'indice de masse corporelle (IMC), qui a été calculé en poids en kilogrammes par taille en mètres carrés, (4) tests sanguins, y compris la mesure des taux d'hormones sériques afin d'exclure les causes endocrinologiques de la dysfonction érectile ; et (5) échographie Doppler couleur pénienne dynamique, qui a été réalisée afin d'évaluer l'hémodynamique pénienne1. Ce dernier examen a permis d'obtenir les mesures de la vitesse systolique maximale caverneuse (PSV) et de l'indice de résistance (RI) (valeurs moyennes ± ED entre les deux corps caverneux). Les critères d'exclusion étaient la preuve et/ou les antécédents de facteurs neurologiques, iatrogènes et endocrinologiques pouvant avoir entraîné une dysfonction érectile organique primaire non vasculogène. De plus, les patients inclus n'avaient aucun antécédent de traitement pour la dysfonction érectile dans les 30 jours précédant l'inscription (Fig. 1).

Organigramme décrivant le processus de sélection des patients éligibles pour cette analyse. Parmi la cohorte initiale de sujets atteints de dysfonction érectile (DE) qui ont référé au service d'urologie, seuls 35 patients étaient éligibles pour une évaluation ophtalmologique. Aucun de ceux-ci n'avait de troubles oculaires qui ne permettaient pas l'enrôlement.

Un groupe témoin apparié selon l'âge composé de volontaires masculins sans signe ni antécédent de dysfonction érectile a également été inclus.

Les critères d'exclusion suivants ont été pris en compte pour l'un ou l'autre des patients et du groupe témoin : (1) antécédents de maladies chroniques non contrôlées, y compris l'hypertension systémique ; (2) preuve d'une maladie affectant le nerf optique ou la rétine; (3) erreur de réfraction supérieure à 6 dioptries (D) ; et (4) incapacité à obtenir une dilatation pupillaire pharmacologique inférieure à 6 mm.

Le recrutement des patients et des témoins s'est terminé entre septembre 2018 et juin 2021. Les sujets inclus ont également subi une évaluation ophtalmologique complète, comprenant la mesure de la meilleure acuité visuelle corrigée (MAVC) et la tomographie par cohérence optique structurelle (OCT) et l'imagerie DVA.

L'appareil SPECTRALIS HRA + OCT (Heidelberg Engineering, Heidelberg, Allemagne) a été utilisé pour obtenir un OCT structurel de la macula avec un protocole d'acquisition consistant en 19 B-scans horizontaux. Successivement, le logiciel intégré a été utilisé pour segmenter automatiquement et fournir une carte d'épaisseur des différentes couches de la rétine, comme décrit précédemment9,10.

L'imagerie DVA a été réalisée à l'aide d'un appareil disponible dans le commerce (DVA ; Imedos Systems UG, Jena, Allemagne), comme décrit précédemment en détail10,11,12,13,14. Cet appareil est composé d'une caméra de fond d'œil, d'une caméra vidéo, d'un moniteur en temps réel et d'un ordinateur personnel avec un logiciel d'analyse.

Cet appareil mesure les modifications des vaisseaux rétiniens suite au scintillement diffus de luminance fourni à la rétine (analyse dynamique). Pendant le test, l'examinateur visualise le fond d'œil du patient avec une lumière sans rouge pendant que le patient se concentre sur la caméra. Avant le stimulus lumineux, l'examinateur sélectionne des segments artériolaires et veinulaires afin d'enregistrer et de mesurer leurs modifications tout au long de l'examen. La stimulation par scintillement lumineux dure 20 s et les changements de vaisseaux sont enregistrés et mesurés pendant 80 s. Notamment, le système suspend automatiquement le test lorsque les sujets clignent des yeux ou bougent les yeux. Chaque œil a subi deux cycles de stimulation et de mesures.

Successivement, le système DVA a moyenné les deux examens obtenus pour chaque œil afin de fournir des résultats sur les changements de diamètre artériolaires et veinulaires rétiniens en réponse à la lumière scintillante. Ces résultats ont été calculés en pourcentage (%) après comparaison avec les valeurs de diamètre de référence. Les yeux normaux sont généralement caractérisés par une courbe biphasique avec une vasodilatation primaire et une vasoconstriction secondaire. L'analyse dynamique a fourni les métriques suivantes : (1) dilatation artérielle ; (2) constriction artérielle; (3) l'amplitude de la réaction (la différence entre la dilatation artérielle et la constriction) ; et (4) dilatation veineuse.

En outre, le dispositif DVA fournit également une analyse statique qui mesure le diamètre moyen de toutes ces artérioles et veinules dans une région d'intérêt autour du disque optique. Les métriques obtenues sont : (1) l'équivalent de l'artère centrale de la rétine (CRAE) ; (2) équivalent de la veine centrale de la rétine (CRVE); et (3) rapport artère-veine (AVR - obtenu en divisant CRVE par CRAE).

Comme la répétabilité des mesures DVA a déjà été signalée comme étant bonne15,16,17,18, la reproductibilité n'a pas été réévaluée dans la présente étude.

Le package statistique pour les sciences sociales (version 20.0, SPSS Inc., Chicago, IL, USA) a été utilisé pour les analyses statistiques.

Un test de Shapiro-Wilk a été réalisé pour confirmer une distribution normale pour toutes les variables. Les variables continues ont été comparées en effectuant un test T de Student pour les variables indépendantes ou une analyse de covariance unidirectionnelle (ANCOVA) avec le test post-hoc de Bonferroni, en introduisant des facteurs de confusion potentiels comme covariables. Les variables qualitatives ont été comparées à l'aide d'un test exact de Fisher. La corrélation du chi carré de Pearson a été réalisée pour évaluer la corrélation linéaire entre les facteurs cliniques reflétant le dysfonctionnement de l'ED et les mesures fonctionnelles/anatomiques de la rétine.

La taille de l'échantillon de l'étude a été testée pour être appropriée pour une différence moyenne entre les groupes de près de 10 %, une puissance de 75 % et un taux d'erreur de type I (α) de 5 %.

Une valeur p de 0,05 a été considérée pour la signification statistique.

Nous avons inclus 35 patients atteints de dysfonction érectile et 30 témoins appariés selon l'âge. Un œil pour chaque sujet a été sélectionné au hasard et inclus dans l'analyse. L'âge moyen était de 52,0 ± 10,8 ans [extrêmes 32–73 ans] dans le groupe SU et de 48,1 ± 16,3 ans [extrêmes 29–78 ans] dans le groupe témoin (p = 0,317). La durée moyenne ± ET de la DE était de 5,3 ± 3,7 mois. La MAVC était de 1,0 ± 0,0 LogMAR (Snellen VA de 20/20) dans le groupe ED et de 1,0 ± 0,0 LogMAR (Snellen VA de 20/21) dans les yeux sains (p = 1,0). Le tableau 1 décrit les caractéristiques cliniques des patients et des témoins.

Les résultats de la tomographie par cohérence optique sont présentés dans le tableau supplémentaire 1. Dans l'analyse sectorielle, seule l'épaisseur centrale de l'OPL a été réduite chez les patients ED par rapport aux témoins (26,3 ± 4,6 µm contre 28,1 ± 2,7 µm, p = 0,020).

Dans l'analyse statique, le CRAE (252,1 ± 47,4 mu en SU et 221,3 ± 56,6 mu chez les témoins, p < 0,0001) et le CRVE (259,3 ± 40,1 mu en SU et 229,7 ± 43,2 mu chez les témoins, p = 0,024) ont augmenté chez les patients SU (Fig. 2, Tableau 2).

Diagrammes en boîte et moustaches montrant les mesures DVA analysées chez les patients et les témoins. Chaque boîte montre les valeurs médianes (ligne horizontale centrale), moyennes (croix à l'intérieur de la boîte) et intervalle interquartile (extrémités horizontales de la boîte) pour chaque variable. Les extrémités des moustaches représentent les valeurs minimale et maximale. Les points non inclus dans les moustaches représentent les valeurs aberrantes. Chaque graphique (bleu pour les patients ED et gris pour les témoins sains, respectivement) montre les valeurs d'une métrique différente dans chacun des deux groupes. Les valeurs P pour chaque comparaison sont rapportées. Les détails sur les comparaisons par paires sont présentés dans le tableau 2.

Dans l'analyse dynamique, la dilatation artérielle a été diminuée dans le groupe ED (1,88 ± 1,50%), en comparaison avec le groupe témoin (3,70 ± 1,56%, p < 0,0001). Ni la constriction artérielle ni la dilatation veineuse ne différaient entre les groupes. L'amplitude de la réaction était diminuée chez les patients ED (2,40 ± 2,02 %, p = 0,023), par rapport aux témoins (4,25 ± 2,20 %) (Fig. 2, Tableau 2).

Le tableau supplémentaire 2 résume les résultats de l'AVD après exclusion des patients atteints de diabète et/ou d'hypertension systémique.

Dans l'analyse de corrélation de Pearson, le CCI ajusté pour l'âge était corrélé avec la dilatation veineuse (R = 0,350, p = 0,039) et l'AVR (R = -0,371, p = 0,036). Le score IIEF-EF était directement corrélé à la fois à la dilatation artérielle (R = 0,529, p = 0,042) et à l'amplitude de la réaction (R = 0,701, p = 0,004). D'autres corrélations sont rapportées dans le tableau 3.

Dans ce rapport, nous avons fourni une évaluation quantitative du couplage neurovasculaire rétinien dans les yeux de sujets atteints de dysfonction érectile vasculogène organique primaire. Dans l'ensemble, nous avons montré que cette réponse physiologique à la stimulation par scintillement est significativement affectée chez les hommes atteints de dysfonction érectile. Surtout, nos résultats suggèrent que ces modifications sont significativement associées à la sévérité de la dysfonction érectile, comme noté avec le domaine IIEF-EF.

Même si la dysfonction érectile est principalement considérée comme un trouble affectant l'activité sexuelle, un certain nombre de preuves suggèrent que ce trouble peut être un indicateur de maladie vasculaire endothéliale systémique. Des preuves antérieures ont en effet suggéré que la présence de DE est associée à un risque accru d'événements cardiovasculaires19,20. Par conséquent, la dysfonction érectile a été considérée comme une manifestation précoce de l'artère coronaire et de la maladie vasculaire périphérique19,21,22.

De plus, en supposant que la dysfonction érectile puisse impliquer un dysfonctionnement endothélial systémique, des études antérieures ont tenté d'élucider si ces patients pouvaient être caractérisés par des altérations des vaisseaux rétiniens. À l'aide de la DVA, Chew et al.5 ont effectué une analyse statique des vaisseaux rétiniens chez 106 patients atteints de dysfonction érectile et de diabète de type 2 avec ou sans rétinopathie diabétique. En accord avec nos résultats, dans cette dernière étude5, les auteurs ont démontré que ces patients se caractérisent par des valeurs plus élevées de CRVE par rapport aux témoins sains. Deux hypothèses ont été proposées pour expliquer ce constat. Comme on pense qu'un diamètre veinulaire rétinien plus large reflète l'inflammation23, on a supposé qu'une dilatation veinulaire rétinienne pouvait refléter un épaississement de l'intima-média secondaire à l'athérosclérose5. Alternativement, un diamètre veinulaire rétinien plus large peut être secondaire à un dysfonctionnement endothélial, comme suggéré précédemment5,23. Néanmoins, nos résultats sont partiellement en désaccord avec ceux rapportés par Chew et al.5, qui ont montré une réduction des valeurs de CRAE chez les patients ED. Cependant, dans l'étude de Chew et al., les patients inclus étaient plus âgés que ceux analysés dans notre étude (c'est-à-dire que l'âge moyen était de 65,6 ans contre 52,0 ans) et un certain nombre de sujets présentaient des signes de rétinopathie diabétique. En supposant que l'âge et la rétinopathie diabétique sont des facteurs dont il a été démontré qu'ils affectent de manière significative les valeurs de CRAE23, ces différences de cohorte entre les deux études pourraient expliquer les incohérences de ces résultats. Il est important de noter que nos résultats d'un diamètre artériolaire rétinien plus large (c'est-à-dire une augmentation des valeurs de CRAE) chez les patients ED peuvent refléter un épaississement de l'intima-média5 ou un dysfonctionnement endothélial5,23.

Nous ajoutons à la littérature en fournissant des données sur le couplage neurovasculaire rétinien chez les sujets atteints de dysfonction érectile vasculogène organique primaire. Comme affirmé ci-dessus, le test DVA chez des sujets sains fournit une réponse biphasique reflétant une vasodilatation primaire et une vasoconstriction secondaire. La vasodilatation semble être provoquée par les photorécepteurs, ces derniers provoquant une augmentation des niveaux de NO et une augmentation subséquente du débit sanguin rétinien10,24. Dans notre cohorte ED, la réponse des vaisseaux au stimulus de scintillement était réduite et cette réduction caractérisait principalement la vasodilatation des artères.

Comme indiqué ci-dessus, le NO est libéré de l'endothélium vasculaire et des terminaisons des nerfs caverneux, ce qui entraîne une relaxation des muscles lisses et une vasodilatation artériolaire3. Par conséquent, on pense qu'une altération de ce processus lié au NO contribue à la pathogenèse de la DE25 vasculogénique. De même, nos résultats peuvent suggérer que les patients ED sont également caractérisés par une altération de l'endothélium des vaisseaux rétiniens, entraînant une diminution de la production de NO, qui est cruciale pour obtenir une vasodilatation après la stimulation du scintillement. Alternativement, la plus petite réponse pourrait être secondaire à une rigidité accrue des artères rétiniennes, compte tenu du fait que les vaisseaux systémiques se sont révélés être caractérisés par une intima-média épaissie chez les patients ED23. Enfin, une diminution de la demande métabolique associée à la dégénérescence neuronale pourrait entraîner une réponse vasculaire plus faible. Cependant, nos données OCT structurelles n'ont pas montré de différences significatives en termes de structure rétinienne entre les patients ED et les témoins sains.

L'un des résultats les plus notables de notre étude était que les paramètres reflétant le couplage neurovasculaire rétinien (c'est-à-dire la dilatation artérielle et l'amplitude de la réaction) étaient significativement associés à la sévérité de la dysfonction érectile. En détail, nous avons montré que la dilatation artérielle rétinienne et l'amplitude de la réaction sont directement corrélées à l'augmentation des scores IIEF-EF et à l'amélioration de la fonction érectile. Ces résultats peuvent en outre indiquer un processus physiopathologique commun pour la dysfonction érectile et le couplage neurovasculaire rétinien altéré chez ces patients.

La principale limite de ce rapport est que les sujets ont été évalués à un moment donné. Une étude prospective testant les vaisseaux rétiniens chez les patients ED peut apporter des éclaircissements supplémentaires sur la question de savoir si un couplage neurovasculaire rétinien altéré peut également affecter la fonction rétinienne chez ces patients. De plus, bien que les patients de notre cohorte d'étude aient été classés de manière homogène comme étant affectés par la DE organique primaire, nous ne sommes pas en mesure d'exclure qu'une composante psychogène puisse également avoir été présente chez un certain nombre de patients. Il est important de noter que ce dernier aspect peut avoir eu un impact sur le score IIEF-EF. De plus, notre cohorte d'étude était composée d'hommes de race blanche, nos résultats se limitent donc à ce type de patients. De plus, nous n'avons pas fourni de données sur la répétabilité des mesures, bien que cela ait été rapporté précédemment15,16,17,18. Enfin, la taille de l'échantillon de notre cohorte est relativement petite ce qui réduit la puissance de notre analyse. En particulier, nous n'étions pas capables d'évaluer les petites différences entre les deux groupes.

En conclusion, ce rapport a fourni une évaluation entièrement intégrée des modifications statiques et dynamiques des vaisseaux rétiniens de sujets atteints de dysfonction érectile vasculogène organique primaire. Nous avons montré que les altérations vasculaires rétiniennes distinguent ce trouble et que la fonction artérielle est inversement corrélée à la sévérité de la DE. Nos résultats confirment en outre que la dysfonction érectile peut être associée à un dysfonctionnement endothélial systémique. Les futurs rapports avec un suivi longitudinal prolongé de la cohorte étudiée peuvent fournir des informations substantielles supplémentaires et les mesures vasculaires rétiniennes peuvent s'avérer être un biomarqueur utile pour surveiller la valeur des approches thérapeutiques pour la dysfonction érectile ou pour prédire la progression de la maladie. Plus important encore, l'évaluation de la fonction rétinienne chez les hommes en bonne santé peut fournir des informations sur la capacité de ces paramètres à prédire le développement de la dysfonction érectile au fil du temps.

Les données utilisées pour étayer les conclusions de cette étude sont disponibles sur demande auprès de l'auteur correspondant.

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Ces auteurs ont contribué à parts égales : Enrico Borrelli et Alberto Quarta.

Université Vita-Salute San Raffaele, Via Olgettina 60, Milan, Italie

Enrico Borrelli, Alberto Quarta, Edoardo Pozzi, Giuseppe Fallara, Flavia Pennisi, Marco Casaluci, Francesca Lamanna, Riccardo Sacconi, Francesco Bandello, Francesco Montorsi, Andrea Salonia & Giuseppe Querques

Département d'ophtalmologie, Institut scientifique IRCCS San Raffaele, Milan, Italie

Enrico Borrelli, Flavia Pennisi, Léa Querques, Riccardo Sacconi, Francesco Bandello & Giuseppe Querques

Division d'oncologie expérimentale/Unité d'urologie, Institut scientifique IRCCS San Raffaele, Milan, Italie

Edoardo Pozzi, Giuseppe Fallara, Francesco Montorsi et Andrea Salonia

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Correspondance à Giuseppe Querques.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Borrelli, E., Quarta, A., Pozzi, E. et al. Le couplage neurovasculaire rétinien est altéré chez les hommes atteints de dysfonction érectile vasculogénique. Sci Rep 13, 8237 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35339-6

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Reçu : 26 octobre 2022

Accepté : 16 mai 2023

Publié: 22 mai 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-35339-6

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